По сравнению с первоначальной оценкой в 50,2 миллиона долларов за один F-35, озвученную Пентагоном в 2002 году, новая цена выросла почти втрое. Любопытно, что еще в марте 2009 года Министерство обороны давало предварительный прогноз конечной стоимости истребителей, назвав другие цифры - 80-95 миллионов долларов в ценах 2002 года, или 95-113 миллионов долларов в ценах 2010 года. Не исключено, что "запас" по стоимости истребителя в новом прогнозе был взят для того, чтобы избежать повторного нарушения статута Нанна-Маккерди.

Согласно предварительной версии бюджета Пентагона на 2011 год, военные намерены закупать самолеты дороже 200 миллионов долларов за штуку. Проект бюджета-2011 предусматривает покупку 43 истребителей за 8,654 миллиарда долларов. Таким образом, стоимость одного самолета составляет 201,2 миллиона долларов. По оценке Пентагона, после завершения разработки F-35 и увеличения объема заказов на истребители, их стоимость заметно снизится.

F-35 позиционируется как более дешевая альтернатива истребителю пятого поколения F-22 Raptor, являющемуся самым дорогим боевым самолетом в мире. Стоимость F-22, во время производства самолетов, могла достигать 250 миллионов долларов, в то время как в базовой конфигурации истребитель стоил 150-170 миллионов долларов.